Albert Wilmarth, professore alla Miskatonic University, animato da una innata passione per il mistero, fa visita ad Henry Akely per vagliare personalmente l'autenticità delle insolite informazioni da lui ricevute in un lungo scambio epistolare. Akely gli ha riferito di misteriose creature aliene apparse vicino al rifugio nel quale vive come un eremita: a suo dire, si tratterebbe di emissari di un altro mondo venuti sulla Terra per insegnare all'umanità la via del progresso e della pace; ma Wilmarth, giunto sul posto, scopre una verità ben diversa e terrificante.

Fedele al celebre racconto lovecraftiano "Colui che sussurrava nelle tenebre", The Whisperer in Darkness è un film indipendente che, nonostante gli scarsi mezzi tecnici e finanziari, sa trovare un giusto equilibrio tra dimensione onirica e dimensione orrorifica. La vicenda è narrata dal personaggio di Wilmarth che nelle prime sequenze ci viene presentato recluso in un ospedale psichiatrico.

Il racconto dello scrittore di Providence ha ispirato, nel 2011, anche l'omonimo The Whisperer in Darkness di Sean Branney.